圣约翰安纳波利斯校区坐落在历史名城安纳波利斯，离马里兰州州府只有一个街区的距离。学校与美国海军学院的毗邻引得许多人将两者分别比作雅典娜和斯巴达。两所学校间火热的竞争可以体现在两校的曲棍球比赛上。比赛在圣约翰校门前的草场上进行，并被著名的《GQ》杂志称做‘美国最纯粹的大学体育竞赛’。圣约翰在最近的26场比赛中获胜21场。
1742 年，马里兰州长托马斯·布莱顿开始修建圣约翰校园中心的麦克道威尔礼堂（McDowell Hall）。这个大礼堂见证了众多学校的重大事件，从拉法耶将军和华盛顿总统举办的舞会，到圣约翰自己独特的华尔兹舞会。华尔兹舞会已渐渐转变成摇摆舞舞会，尽管时不时舞会上也会跳起华尔兹，波尔卡甚至探戈。舞会上会有香槟酒和草莓提供；女性学生也经常身着正式的晚礼服出席。
